journal article·2023-11Open access

Rotation of the c‐Ring Promotes the Curvature Sorting of Monomeric ATP Synthases

David Valdivieso González, Marcin Makowski, M. Pilar Lillo, Francisco J. Cao‐García, Manuel N. Melo, Víctor G. Almendro‐Vedia, Iván López‐Montero

Advanced Science· Volume 10· Issue 31

Abstract

Abstract ATP synthases are proteins that catalyse the formation of ATP through the rotatory movement of their membrane‐spanning subunit. In mitochondria, ATP synthases are found to arrange as dimers at the high‐curved edges of cristae. Here, a direct link is explored between the rotatory movement of ATP synthases and their preference for curved membranes. An active curvature sorting of ATP synthases in lipid nanotubes pulled from giant vesicles is found. Coarse‐grained simulations confirm the curvature‐seeking behaviour of rotating ATP synthases, promoting reversible and frequent protein‐protein contacts. The formation of transient protein dimers relies on the membrane‐mediated attractive interaction of the order of 1.5 kBT produced by a hydrophobic mismatch upon protein rotation. Transient dimers are sustained by a conic‐like arrangement characterized by a wedge angle of θ ≈ 50°, producing a dynamic coupling between protein shape and membrane curvature. The results suggest a new role of the rotational movement of ATP synthases for their dynamic self‐assembly in biological membranes.
Source: crossref · Quality: baseline

Research context

OpenAlex topics: ATP Synthase and ATPases Research · Lipid Membrane Structure and Behavior · Photosynthetic Processes and Mechanisms

SciVX discovery tags are terminology-based. OpenAlex topics are source-provided classifications.

Affiliations

Departamento Química Física Universidad Complutense de Madrid Avda. Complutense s/n Madrid 28040 Spain

Instituto de Investigación Biomédica Hospital Doce de Octubre (imas12) Avenida de Córdoba s/n Madrid 28041 Spain

Instituto de Medicina Molecular Facultade de Medicina Universidade de Lisboa Lisbon 1649‐028 Portugal

Instituto de Tecnologia Química e Biológica António Xavier Universidade Nova de Lisboa Av. da República Oeiras 2780‐157 Portugal

Departamento Química Física Biológica Instituto de Química‐Física “Blas Cabrera” (CSIC) Serrano 119 Madrid 28006 Spain

Departamento de Estructura de la Materia Física Térmica y Electrónica Universidad Complutense de Madrid Plaza de Ciencias 1 Madrid 28040 Spain

Instituto Madrileño de Estudios Avanzados en Nanociencia IMDEA Nanociencia C/ Faraday 9 Madrid 28049 Spain

Instituto Pluridisciplinar Paseo Juan XXIII 1 Madrid 28040 Spain

Funding

Ministerio de Ciencia e Innovación · Comunidad de Madrid · Fundação para a Ciência e a Tecnologia

References (82)

Show source-provided references
1. 10.1146/annurev.biochem.66.1.71710.1146/annurev.biochem.66.1.717 ↗
2. 10.1007/s10545-011-9382-910.1007/s10545-011-9382-9 ↗
3. 10.1111/j.1469-185X.1966.tb01501.x10.1111/j.1469-185X.1966.tb01501.x ↗
4. 10.1038/386299a010.1038/386299a0 ↗
5. 10.1016/j.tibs.2015.10.00610.1016/j.tibs.2015.10.006 ↗
6. 10.1093/emboj/17.24.717010.1093/emboj/17.24.7170 ↗
7. 10.1073/pnas.050389310210.1073/pnas.0503893102 ↗
8. 10.1073/pnas.120459310910.1073/pnas.1204593109 ↗
9. 10.1073/pnas.181655611610.1073/pnas.1816556116 ↗
10. 10.1093/emboj/21.3.22110.1093/emboj/21.3.221 ↗
11. 10.1242/jcs.0107410.1242/jcs.01074 ↗
12. 10.1016/j.abb.2021.10893910.1016/j.abb.2021.108939 ↗
13. 10.1073/pnas.081124310610.1073/pnas.0811243106 ↗
14. 10.1016/j.bpj.2008.11.06710.1016/j.bpj.2008.11.067 ↗
15. 10.1016/S0006-3495(89)82844-910.1016/S0006-3495(89)82844-9 ↗
16. 10.1073/pnas.170120711410.1073/pnas.1701207114 ↗
17. 10.1016/S0021-9258(19)84937-210.1016/S0021-9258(19)84937-2 ↗
18. 10.1074/jbc.M113.48245510.1074/jbc.M113.482455 ↗
19. 10.1073/pnas.20214959910.1073/pnas.202149599 ↗
20. 10.1016/S0021-9258(17)43876-210.1016/S0021-9258(17)43876-2 ↗
21. 10.1039/C2FD20105D10.1039/C2FD20105D ↗
22. 10.1529/biophysj.108.13607710.1529/biophysj.108.136077 ↗
23. 10.1016/j.bbamem.2011.07.01310.1016/j.bbamem.2011.07.013 ↗
24. 10.1103/PhysRevE.102.02240110.1103/PhysRevE.102.022401 ↗
25. 10.1038/emboj.2008.3510.1038/emboj.2008.35 ↗
26. 10.1021/bi00369a06010.1021/bi00369a060 ↗
27. 10.1038/s42003-019-0471-x10.1038/s42003-019-0471-x ↗
28. 10.1038/s41592-021-01098-310.1038/s41592-021-01098-3 ↗
29. 10.1073/pnas.130549711010.1073/pnas.1305497110 ↗
30. 10.1021/ja500120m10.1021/ja500120m ↗
31. 10.1021/acs.jpclett.1c0335810.1021/acs.jpclett.1c03358 ↗
32. 10.1038/3507351310.1038/35073513 ↗
33. 10.1039/C2SM00001F10.1039/C2SM00001F ↗
34. 10.1103/PhysRevE.57.698810.1103/PhysRevE.57.6988 ↗
35. 10.1016/S0304-4157(98)00017-310.1016/S0304-4157(98)00017-3 ↗
36. 10.1007/s00232-005-7006-810.1007/s00232-005-7006-8 ↗
37. 10.1038/nature0814710.1038/nature08147 ↗
38. 10.1073/pnas.200878911710.1073/pnas.2008789117 ↗
39. 10.1021/bi301332v10.1021/bi301332v ↗
40. 10.1529/biophysj.104.05660610.1529/biophysj.104.056606 ↗
41. 10.1016/j.devcel.2013.12.01210.1016/j.devcel.2013.12.012 ↗
42. 10.1051/jp2:199514110.1051/jp2:1995141 ↗
43. 10.1103/PhysRevE.74.05150310.1103/PhysRevE.74.051503 ↗
44. 10.1073/pnas.81.12.375110.1073/pnas.81.12.3751 ↗
45. 10.1016/j.bbamem.2004.05.01210.1016/j.bbamem.2004.05.012 ↗
46. 10.1073/pnas.160839611310.1073/pnas.1608396113 ↗
47. 10.1126/sciadv.abh221710.1126/sciadv.abh2217 ↗
48. 10.1093/femsre/fuv00810.1093/femsre/fuv008 ↗
49. 10.1016/S0163-7827(97)00006-410.1016/S0163-7827(97)00006-4 ↗
50. 10.1146/annurev.bi.41.070172.00350310.1146/annurev.bi.41.070172.003503 ↗
51. 10.1016/j.bbamcr.2020.11894210.1016/j.bbamcr.2020.118942 ↗
52. 10.1371/journal.pone.007542910.1371/journal.pone.0075429 ↗
53. 10.1091/mbc.e09-12-102310.1091/mbc.e09-12-1023 ↗
54. 10.1083/jcb.20060513810.1083/jcb.200605138 ↗
55. 10.1016/j.bbadis.2005.07.00110.1016/j.bbadis.2005.07.001 ↗
56. 10.1016/j.bbamem.2017.03.01310.1016/j.bbamem.2017.03.013 ↗
57. 10.1016/S0968-0004(00)01609-110.1016/S0968-0004(00)01609-1 ↗
58. 10.1099/mic.0.27223-010.1099/mic.0.27223-0 ↗
59. 10.1016/bs.abr.2020.07.00410.1016/bs.abr.2020.07.004 ↗
60. 10.1105/tpc.109.07143110.1105/tpc.109.071431 ↗
61. Schwasmann H. · Bba‐Bioenergetics · 2006 · 321
62. 10.1016/j.bbabio.2004.05.01410.1016/j.bbabio.2004.05.014 ↗
63. 10.1093/jxb/eru09010.1093/jxb/eru090 ↗
64. 10.1093/jxb/err03410.1093/jxb/err034 ↗
65. 10.1016/j.jplph.2020.15324610.1016/j.jplph.2020.153246 ↗
66. 10.1105/tpc.113.11311810.1105/tpc.113.113118 ↗
67. 10.1016/S0006-3495(96)79693-510.1016/S0006-3495(96)79693-5 ↗
68. 10.1002/anie.20160075210.1002/anie.201600752 ↗
69. 10.1073/pnas.130385711010.1073/pnas.1303857110 ↗
70. 10.1038/s41598-017-02836-410.1038/s41598-017-02836-4 ↗
71. 10.1103/PhysRevLett.64.209410.1103/PhysRevLett.64.2094 ↗
72. 10.1016/0014-5793(85)80883-810.1016/0014-5793(85)80883-8 ↗
73. 10.1038/s41467-020-16387-210.1038/s41467-020-16387-2 ↗
74. Kroon P. · 2020
75. 10.1021/acs.jctc.5b0020910.1021/acs.jctc.5b00209 ↗
76. 10.1016/j.softx.2015.06.00110.1016/j.softx.2015.06.001 ↗
77. 10.1016/j.cpc.2013.09.01810.1016/j.cpc.2013.09.018 ↗
78. 10.1038/s41586-020-2649-210.1038/s41586-020-2649-2 ↗
79. 10.1038/s41592-019-0686-210.1038/s41592-019-0686-2 ↗
80. 10.1002/jcc.2178710.1002/jcc.21787 ↗
81. R. J.Gowers M.Linke J.Barnoud T. J. E.Reddy M. N.Melo S. L.Seyler J.Domanski D. L.Dotson S.Buchoux I. M.Kenney O.Beckstein presented atConference: Proc. of the 15th Python in Science Conf(SCIPY 2016); 2016‐07‐11 –2016‐07‐11; United States 2019.
82. 10.1016/0263-7855(96)00018-510.1016/0263-7855(96)00018-5 ↗