Connecting conformational stiffness of the protein with energy landscape by a single experiment
Source abstract
Abstract
The structure-function dynamics of a protein as a flexible polymer is essential to describe its biological functions. Here, using single-molecule magnetic tweezers, we have studied the effect of ionic strength on the folding mechanics of protein L, and probed its folding-associated physical properties by re-measuring the same protein in a range of ammonium sulfate concentrations from 150 mM to 650 mM. We observed an electrolyte-dependent conformational dynamics and folding landscape of the protein in a single experiment. Salt increases the refolding kinetics, while decreasing the unfolding kinetics under force, which in turn modifies the barrier heights towards the folded state. Additionally, salt enhances the molecular compaction by decreasing the Kuhn length of the protein polymer from 1.18 nm to 0.58 nm, which we have explained by modifying the freely jointed chain model. Finally, we correlated polymer chain physics to the folding dynamics, and thus provided an analytical framework for understanding compaction-induced folding mechanics across a range of ionic strengths from a single experiment.
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Research context
OpenAlex topics: Force Microscopy Techniques and Applications · Protein Structure and Dynamics · Polymer crystallization and properties
SciVX discovery tags are terminology-based. OpenAlex topics are source-provided classifications.
Affiliations
Department of Biological Sciences, Ashoka University, Sonepat, Haryana 131029, India
Funding
Department of Biotechnology, Ministry of Science and Technology · Science and Engineering Research Board
References (99)
Show source-provided references
1. Grant · Curr. Opin. Struct. Biol. · 2010 · 20 · 14210.1016/j.sbi.2009.12.004 ↗
2. Chu · PLoS Comput. Biol. · 2014 · 10 · e100380410.1371/journal.pcbi.1003804 ↗
3. Park · Int. J. Nanomed. · 2020 · 15 · 578310.2147/IJN.S254808 ↗
4. Seeliger · PLOS Comput. Biol. · 2010 · 6 · e100063410.1371/journal.pcbi.1000634 ↗
5. Jacobson · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2017 · 114 · 509510.1073/pnas.1701132114 ↗
6. Berezney · Macromolecules · 2017 · 50 · 108510.1021/acs.macromol.6b02166 ↗
7. Saleh · Phys. Rev. Lett. · 2009 · 102 · 06830110.1103/PhysRevLett.102.068301 ↗
8. McIntosh · Macromolecules · 2011 · 44 · 232810.1021/ma1028196 ↗
9. Chen · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2012 · 109 · 79910.1073/pnas.1119057109 ↗
10. Forbes · J. Muscle Res. Cell Motil. · 2005 · 26 · 29110.1007/s10974-005-9035-4 ↗
11. Huguet · Nucleic Acids Res. · 2017 · 45 · 1292110.1093/nar/gkx1161 ↗
12. Huguet · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2010 · 107 · 1543110.1073/pnas.1001454107 ↗
13. Bosco · Nucleic Acids Res. · 2014 · 42 · 206410.1093/nar/gkt1089 ↗
14. Park · Rev. Sci. Instrum. · 2016 · 87 · 01430110.1063/1.4939197 ↗
15. Le · Nucleic Acids Res. · 2015 · 43 · e11310.1093/nar/gkv554 ↗
16. Janissen · Nucleic Acids Res. · 2014 · 42 · e13710.1093/nar/gku677 ↗
17. Mameren · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2009 · 106 · 1823110.1073/pnas.0904322106 ↗
18. Gross · Methods Enzymol. · 2010 · 475 · 42710.1016/S0076-6879(10)75017-5 ↗
19. van Mameren · J. Chem. Phys. · 2017 · 148 · 12330610.1063/1.5004019 ↗
20. Manning · Biophys. J. · 2006 · 91 · 360710.1529/biophysj.106.089029 ↗
21. Baumann · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 1997 · 94 · 618510.1073/pnas.94.12.6185 ↗
22. Sim · Phys. Rev. E: Stat., Nonlinear, Soft Matter Phys. · 2012 · 86 · 02190110.1103/PhysRevE.86.021901 ↗
23. Zheng · Biophys. J. · 2011 · 100 · 153410.1016/j.bpj.2011.01.062 ↗
24. Aioanei · Angew. Chem., Int. Ed. · 2011 · 50 · 439410.1002/anie.201006714 ↗
25. Tadeo · Biophys. J. · 2009 · 97 · 259510.1016/j.bpj.2009.08.029 ↗
26. Muddassir · Chem. Commun. · 2018 · 54 · 963510.1039/C8CC05557B ↗
27. Apetri · J. Biol. Chem. · 2003 · 278 · 2218710.1074/jbc.M302130200 ↗
28. Kříž · PLoS One · 2013 · 8 · e6291410.1371/journal.pone.0062914 ↗
29. Zhou · Chem. Rev. · 2018 · 118 · 169110.1021/acs.chemrev.7b00305 ↗
30. Löf · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2019 · 116 · 1879810.1073/pnas.1901794116 ↗
31. Wu · Chem. Biol. · 2000 · 7 · 19710.1016/S1074-5521(00)00088-0 ↗
32. Reid · J. Biol. Chem. · 1981 · 256 · 274210.1016/S0021-9258(19)69678-X ↗
33. Stigler · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2012 · 109 · 1781410.1073/pnas.1201801109 ↗
34. Naqvi · Biophys. J. · 2015 · 109 · 11310.1016/j.bpj.2015.05.028 ↗
35. Marcy · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2004 · 101 · 599210.1073/pnas.0307704101 ↗
36. Dmitrieff · J. Cell Biol. · 2016 · 212 · 76310.1083/jcb.201512019 ↗
37. Kang · Biophys. J. · 2013 · 105 · 262110.1016/j.bpj.2013.10.032 ↗
38. Kang · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2012 · 109 · 1692310.1073/pnas.1211078109 ↗
39. Cao · J. Mol. Biol. · 2006 · 361 · 25710.1016/j.jmb.2006.06.019 ↗
40. Eaton · Biochemistry · 1975 · 14 · 271810.1021/bi00683a025 ↗
41. Tonomura · J. Biol. Chem. · 1962 · 237 · 107410.1016/S0021-9258(18)60287-X ↗
42. Orlova · J. Mol. Biol. · 1993 · 232 · 33410.1006/jmbi.1993.1393 ↗
43. Tang · Eur. J. Biochem. · 1997 · 247 · 43210.1111/j.1432-1033.1997.00432.x ↗
44. Tang · J. Biol. Chem. · 1996 · 271 · 855610.1074/jbc.271.15.8556 ↗
45. Haldar · J. Biol. Chem. · 2012 · 287 · 1154610.1074/jbc.M111.315648 ↗
46. Kramer · Biophys. J. · 2012 · 102 · 190710.1016/j.bpj.2012.01.060 ↗
47. P.Wingfield , Protein precipitation using ammonium sulfate , in Current protocols in protein science , 2001 , vol. Appendix 3 , Appendix 3F, 10.1002/0471140864.psa03fs1310.1002/0471140864.psa03fs13 ↗
48. Udgaonkar · Arch. Biochem. Biophys. · 2013 · 531 · 2410.1016/j.abb.2012.10.003 ↗
49. Tapia-Rojo · Sci. Adv. · 2020 · 6 · eaaz470710.1126/sciadv.aaz4707 ↗
50. Yao · Nat. Commun. · 2016 · 7 · 1196610.1038/ncomms11966 ↗
51. Yao · Sci. Rep. · 2014 · 4 · 461010.1038/srep04610 ↗
52. Tapia-Rojo · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2020 · 117 · 2134610.1073/pnas.2004091117 ↗
53. Popa · J. Am. Chem. Soc. · 2016 · 138 · 1054610.1021/jacs.6b05429 ↗
54. Haldar · Nat. Commun. · 2017 · 8 · 66810.1038/s41467-017-00771-6 ↗
55. Valle-Orero · Angew. Chem., Int. Ed. · 2017 · 56 · 974110.1002/anie.201703630 ↗
56. Chen · J. Am. Chem. Soc. · 2015 · 137 · 354010.1021/ja5119368 ↗
57. Hänggi · Rev. Mod. Phys. · 1990 · 62 · 25110.1103/RevModPhys.62.251 ↗
58. Copperman · J. Chem. Theory Comput. · 2020 · 16 · 676310.1021/acs.jctc.0c00273 ↗
59. Polizzi · Isr. J. Chem. · 2016 · 56 · 81610.1002/ijch.201600040 ↗
60. Singhal · J. Chem. Phys. · 2005 · 123 · 20490910.1063/1.2116947 ↗
61. Bell · Science · 1978 · 200 · 61810.1126/science.347575 ↗
62. Schlierf · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2004 · 101 · 729910.1073/pnas.0400033101 ↗
63. Kuo · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2010 · 107 · 1133610.1073/pnas.1006517107 ↗
64. Schuler · Nature · 2002 · 419 · 74310.1038/nature01060 ↗
65. Popa · J. Biol. Chem. · 2011 · 286 · 3107210.1074/jbc.M111.264093 ↗
66. Garcia-Manyes · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2009 · 106 · 1053410.1073/pnas.0901213106 ↗
67. Carrion-Vazquez · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 1999 · 96 · 369410.1073/pnas.96.7.3694 ↗
68. Kubelka · Curr. Opin. Struct. Biol. · 2004 · 14 · 7610.1016/j.sbi.2004.01.013 ↗
69. Li · Polymer · 2004 · 45 · 57310.1016/j.polymer.2003.10.066 ↗
70. Eckels · Cell Rep. · 2019 · 27 · 183610.1016/j.celrep.2019.04.046 ↗
71. Eckels · Annu. Rev. Physiol. · 2018 · 80 · 32710.1146/annurev-physiol-021317-121254 ↗
72. Berkovich · Biochem. Biophys. Res. Commun. · 2010 · 403 · 13310.1016/j.bbrc.2010.10.133 ↗
73. R.Tapia-Rojo , A.Alonso-Caballero , C. L.Badilla and J. M.Fernandez , Identical Sequences, Different Behaviors: Protein Diversity Captured at the Single-Molecule Level, bioRxiv , 2021, 10.1101/2021.02.24.43273010.1101/2021.02.24.432730 ↗
74. P. J.Flory , Principles of Polymer Chemistry , Cornell University Press , 1953
75. F. J.Bueche , Physical properties of polymers , Interscience Publishers , 1962
76. Li · Nature · 2002 · 418 · 99810.1038/nature00938 ↗
77. Hsu · Macromolecules · 2010 · 43 · 309410.1021/ma902715e ↗
78. Camunas-Soler · Annu. Rev. Biophys. · 2016 · 45 · 6510.1146/annurev-biophys-062215-011158 ↗
79. Hanson · Soft Matter · 2019 · 15 · 877810.1039/C9SM01656B ↗
80. Livadaru · Macromolecules · 2003 · 36 · 373210.1021/ma020751g ↗
81. Meyer · Phys. Rev. E · 2020 · 101 · 02250410.1103/PhysRevE.101.022504 ↗
82. Stannard · Nano Lett. · 2021 · 21 · 295310.1021/acs.nanolett.1c00051 ↗
83. Tapia-Rojo · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2019 · 116 · 787310.1073/pnas.1821284116 ↗
84. Valle-Orero · J. Phys. Chem. Lett. · 2017 · 8 · 364210.1021/acs.jpclett.7b01509 ↗
85. Manning · Biopolymers · 1981 · 20 · 175110.1002/bip.1981.360200815 ↗
86. Haran · Curr. Opin. Struct. Biol. · 2012 · 22 · 1410.1016/j.sbi.2011.10.005 ↗
87. Holehouse · Annu. Rev. Biophys. · 2018 · 47 · 1910.1146/annurev-biophys-070317-032838 ↗
88. Valiaev · J. Am. Chem. Soc. · 2008 · 130 · 1093910.1021/ja800502h ↗
89. Ferruz · Nucleic Acids Res. · 2021 · 49 · W55910.1093/nar/gkab375 ↗
90. Zhou · Chem. Rev. · 2018 · 118 · 169110.1021/acs.chemrev.7b00305 ↗
91. Azia · J. Mol. Biol. · 2009 · 393 · 52710.1016/j.jmb.2009.08.010 ↗
92. Cho · Arch. Biochem. Biophys. · 2008 · 469 · 2010.1016/j.abb.2007.08.004 ↗
93. Wicky · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2017 · 114 · 988210.1073/pnas.1705105114 ↗
94. Vancraenenbroeck · Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. · 2019 · 116 · 1950610.1073/pnas.1904997116 ↗
95. Wohl · J. Phys. Chem. Lett. · 2021 · 12 · 668410.1021/acs.jpclett.1c01607 ↗
96. Uversky · Proteins · 2000 · 41 · 41510.1002/1097-0134(20001115)41:3<415::AID-PROT130>3.0.CO;2-7 ↗
97. Lise · Proteins · 2005 · 58 · 14410.1002/prot.20279 ↗
98. Romero · Proteins · 2001 · 42 · 3810.1002/1097-0134(20010101)42:1<38::AID-PROT50>3.0.CO;2-3 ↗
99. Weathers · FEBS Lett. · 2004 · 576 · 34810.1016/j.febslet.2004.09.036 ↗